Sa première incongruité sur les planches est une audition pour une tournée : il y donne les premières répliques du Misanthrope, alors qu'il n'a pas quatorze ans ! Admis au Centre du spectacle, d'Alceste il passe à Philinte et à la tribu des raisonneurs : les rôles d'amoureux le terrifient. A dix-sept ans, il joue son premier rôle, le petit tambour de Madame Sans-Gêne : trente secondes en scène ! Deux ans plus tard, Dhéry l'engage pour une revue du théâtre des Deux-Ânes, où il reste huit ans. En 1953, il rencontre Michel Serrault. Ils imaginent Jerry Scott, vedette internationale, le premier sketch d'une série qui va les propulser ensemble pour de longues années dans toutes les directions, du Tabou à l'Olympia, des comédies des autres " L'Amide la famille, Jacques Sommet, 1955 " à leurs spectacles personnels : Sacré Léonard (1963) et La Cage aux folles (1973), qui se joue plus de quatre années de suite au Palais-Royal. Cependant, Poiret seul n'a jamais cessé d'interpréter Roussin, Barillet et Grédy... et Poiret : en 1980, joyeuses Pâques ; en 1986, Les Clients.

Au cinéma, Poiret a commencé avec une simple apparition, en 1953 Les Trois Mousquetaires, d'André Hunebelle.
Mais c'est en 1955, que l'on découvre plus dans "Cette sacrée gamine", de Boisrond, avec Bardot et Serrault !
Il n'arrête pratiquement pas de tourner, notamment sept films de Mocky, depuis Les Snobs (1961) jusqu'au Miraculé (1986), où il retrouve Serrault dans la piscine de Lourdes. Il joue un metteur en scène dans Le Dernier Métro, de Truffaut (1980). En 1984, Chabrol crée pour lui l'odieux inspecteur Lavardin du Poulet au vinaigre. Il récidive, en 1986, dans L'Inspecteur Lavardin.

Jean Poiret s'est désentravé définitivement des conventions théâtrales en travaillant chez les chansonniers et dans les cabarets. Il y a gagné un sens du divertissement le soutenant dans des tâches d'auteur qui ne lui sont pas faciles et contre des tracs de comédien qui l'angoissent depuis ses débuts. S'il a choisi d'interpréter les raisonneurs, les personnages distanciés, c'est sans doute comme des balanciers pour le funambule qu'il ne peut s'empêcher d'être. Son jeu est décalé, même par rapport à ses personnages : il les file comme un détective narquois, plus qu'il ne les incarne. Il n'aurait jamais pu se moquer de Fortunio, ni oser partager les délires d'Othello. Il choisirait plutôt le camp de Iago, ce qui serait un comble de paradoxe pour un comédien-auteur qui ne s'entretient qu'à coups de bonne humeur. Une bonne humeur issue de sa fréquentation assidue, quand il était jeune, des opérettes du Châtelet.