C'est là qu'il fit son véritable apprentissage de comédien et qu'il rencontra Philippe Noiret, lui aussi débutant. Après un court passage d'une année (1951-1952) à la compagnie Grenier-Hussenot, Jean-Pierre fut appelé au T.N.P. par Jean Vilar. Il y resta sept ans et joua de nombreuses pièces parmi lesquelles on peut citer L'Avare, Le Médecin malgré lui (qu'il mit en scène) et Le Malade imaginaire, de Molière, Mère Courage, de Brecht, Macbeth et Richard II, de Shakespeare, Henri IV, de Pirandello, Cinna, de Corneille, Lorenzaccio, de Musset, La Ville, de Claudel, etc. Cette période riche au cours de laquelle il eut l'occasion de jouer tous ces classiques paracheva l'apprentissage de son métier. Ces sept années lui permirent également de faire de nombreuses tournées, entre autres au Canada, aux U.S.A., en Amérique du Sud, en U.R.S.S., en Pologne, en Grèce, en Tunisie, etc.

La rencontre avec Philippe Noiret allait toutefois déboucher sur une nouvelle voie : le cabaret. De 1958 à 1963, le duo Darras-Noiret obtint un grand succès grâce à ses sketches « Louis XIV et Racine ». Ces sketches passèrent également à la radio et ce fut alors le début d'un succès populaire. Comme le dit Philippe Noiret : « En un mois de "gugusseries" (comprendre : "Louis XIV et Racine"), Jean-Pierre Darras et moi-même avons été plus connus qu'en six mois de théâtre. » Au bout de quelques années, lassé, Philippe Noiret se tourna vers le cinéma qu'il ne devait plus quitter. Jean-Pierre Darras, quant à lui, ne fit

que des petits rôles, voire des figurations (dix en onze ans), avant de réellement entamer une carrière cinématographique à partir de 1969 – ce qui ne l'empêcha pas de continuer à monter régulièrement sur les planches.
Très vite, il s'orienta vers des films « grand public », essentiellement des comédies, dans lesquels il put utiliser ses dons comiques. Ce qu'il appelle « son physique molasson et ses traits un peu caoutchouteux » le poussèrent vers ces emplois. Après Une veuve en or, de Michel Audiard, Le Viager, de Pierre Tchernia (où il réalisa une excellente composition), La Vieille Fille, de Jean-Pierre Blanc (où il retrouva Philippe Noiret, déjà devenu « star »), L'Emmerdeur, d'Édouard Molinaro, Attention les yeux, de Gérard Pirès, etc., on put le revoir dans des remakes de grands succès populaires tels que Le Chasseur de chez Maxim's, de Claude Vital, et La Vie parisienne, de Christian-Jaque.

La maturité physique que lui apporta la cinquantaine lui permit de se diriger vers d'autres rôles, entre autres dans Trois hommes à abattre, de Jacques Deray, ou dans Pour la peau d'un flic, d'Alain Delon. Jean-Pierre eut même l'occasion, par la suite, de satisfaire simultanément ses deux passions – le théâtre et le cinéma – en participant aux adaptations cinématographiques que Roger Coggio fit de deux pièces de Molière : Les Fourberies de Scapin et Le Bourgeois gentilhomme.

Touche-à-tout du monde des arts : théâtre (il a repris en 1984, à la Gaîté-Montparnasse, le rôle créé par Victor Lanoux dans Grand-père, de Rémo Forlani), cabaret, cinéma, music-hall, et même littérature (il a publié, en 1984, un livre de souvenirs intitulé Pourquoi dites-vous ça en riant), Jean-Pierre Darras a eu une carrière bien remplie.

Sans doute plus passionné par le théâtre que par le cinéma, c'est sur les planches qu'il a obtenu ses meilleurs rôles. Philippe Noiret disait de lui, qu'il était également un très grand comédien de cinéma.